Audrey Livet
email: audrey.livet@univ-nantes.fr

Franck Salomé

Cognitive explanations of auditory verbal hallucinations in schizophrenia: an inventory

Keywords:

of the scientific literature.

1

Résumé

Objectifs : Cet article correspond à un examen approfondi et à une synthèse des principales explications cognitives des hallucinations acoustico-verbales dans la schizophrénie d'après des données discutées au sein d'articles empiriques, de revues de la littérature ou encore de méta-analyses. Méthode : La recherche bibliographique s'est appuyée sur des bases de données scientifiques (Pubmed, Medline, PsycInfo) afin de répertorier l'ensemble des modèles cognitifs explicatifs des Hallucinations Acoustico-Verbales (HAVs) discuté au sein de la littérature. Résultats : Les modèles originels des HAVs reposent sur des substrats tantôt mécanistes, tantôt sensoriels. Les études en imagerie cérébrale ont permis de valider les hypothèses sensorielles et considèrent l'émergence des HAVs selon des perturbations dans le fonctionnement de certaines aires corticales et sous corticales impliquées dans le traitement du langage et des émotions. À un niveau plus mécaniste, les modèles cognitifs expliquent les HAVs par une représentation verbale intrusive qui est, soit non inhibée (défaut d'inhibition intentionnelle), soit non reconnue comme sienne (déficit du contrôle de la source, de la planification et de certaines compétences métacognitives), soit attribuée à une source extérieure (biais d'externalisation). Parallèlement, le phénomène hallucinatoire serait maintenu par l'intermédiaire de croyances métacognitives dysfonctionnelles. Conclusion : Depuis plus d'un siècle, les avancées dans le domaine de la recherche (bio)médicale ont permis de valider empiriquement nombreux des modèles princeps. Toutefois, la relation qui unie les HAVs aux pensées intrusives négatives reste peu clair et nécessite des recherches supplémentaires.

Mots clefs

Summary

Aims: Our article consists in both analysis and synthesis of contemporary cognitive models of auditory verbal hallucinations (AVHs) in schizophrenia. Our work is based on the analysis of the scientific literature including original articles, literature reviews as well as meta-analysis.

Methodology:

In order to identify the most pertinent studies in the electronic search, the three following databases were systematically searched: PubMed, PsycINFO and MEDLINE. For both the analysis and synthesis we selected original articles, literature reviews as well as meta-analysis referring to any cognitive explanation of the auditory hallucinatory experience in schizophrenia. A cognitive model of auditory hallucinations refers to any incorporation of cognitive frameworks and explanations in one's conceptualization of the hallucinatory phenomenon in schizophrenia. We also focused our work on past conceptualization of auditory hallucinations in order to explain the development and the contribution of current cognitive models in the understanding of the onset and the maintaining of AVHs. After a brief review of clinical characteristics and historical conceptualization of auditory verbal hallucinations, contemporary explanations were presented in the area of schizophrenia. These explanations referred to researches into cognitive psychopathology including metacognitive as well as neuroimaging studies. Results: The examination of scientific literature highlighted the complexity of AVHs through multifactorial explanations here mostly explained by cognitive and metacognitive deficits. We synthesized former conceptualizations of AVHs which were sustained on mechanistic or sensory explanations. Esquirol, Baillarger and Briere de Boismont were the first as conceiving AVHs as a perception disorder and introduced the idea that auditory hallucinations resulted from a failure to control one's memories/fantasies. Later, Broca and Wernicke discovered auditory areas in the human brain implicated in language comprehension and production. AVHs began to be conceptualized by the scientific world as being mechanistically brain-related. Sigmund Freud was among the first to study the meaning of AVHs, a domain still being investigated by todays cognitive sciences. More recently, neuroimaging studies allowed the validation of these sensory explanations in considering the onset of AVHs through the deficit of cortical and subcortical areas implicated in the process of languages (e.g. Broca and Wernicke areas) and emotions (e.g. limbic system, amygdala, hippocampus). At a more mechanistic level, contemporary cognitive models of AVHs explained AVHs as an intrusive verbal representation into the awareness which is noninhibited (i.e. deficit in intentional inhibition) and also non-recognized as one's own experience (i.e. deficit in source monitoring, planning and metacognition), or even attributed to an external source (attribution bias). In terms of inhibitory control, inhibition is a basic cognitive mechanism defined as a collection of processes that allows the suppression of previously activated cognitive contents and the clearing of irrelevant actions or attention from consciousness. Intentional inhibition is effortful and occurs when an individual deliberately suppresses the activation of an item after deciding it is irrelevant. Theoretical support for the suggestion that an inhibitory failure is involved in AVHs in schizophrenia arises from studies that have shown that a failure in inhibition results in intrusive thoughts from long-term memory. Recent findings also found that individuals with AVHs in schizophrenia demonstrated an impaired source-monitoring. In episodic memory research, a distinction was made between content (an event) and context (e.g. source or temporal characteristics of an event) information. The context of memories provides cues that allow an individual to differentiate one memory from other memories. AVHs are conceptualized as a failure to access the contextual cues that would allow voice-hearer to form an intact representation of events in memories. Regarding planning, AVHs refer to the intrusion of unwanted memories into the inner speech that are not recognized from one's own representation. Previous cognitive theories highlighted the important role played by metacognitive skills and belief (i.e. thinking about one's thinking) in the explanation of AVHs. Finally, the external attribution bias was extensively studied over the last three decades and refers to the tendency to attribute negative events (situational or cognitive) to an external source. In this framework, AVHs refer to intrusive thoughts externally attributed to a voice. Conclusion: For more than one century, scientific discoveries in (bio)medical science have allowed the validation of Introduction Étymologiquement, le terme « hallucination » provient du latin « hallucinatio » qui signifie divagation, délire [START_REF] Arveiller | L'évolution psychiatrique[END_REF]. En France, Esquirol en 1838 fut le concepteur de son usage médical [START_REF] Esquirol | Des maladies mentales[END_REF]. Henri Ey, en 1973, en donne une définition médicale qui aujourd'hui encore est la plus reconnue « L'hallucination est une perception sans objets à percevoir » ([3] p.47).

L'hallucination apparaît donc comme la résultante d'une erreur d'intégration des systèmes perceptifs. En psychiatrie, les hallucinations sont catégorisées selon plusieurs types : psychosensorielles, psychiques ou psychomotrices [START_REF] Franck | Hallucinations[END_REF]. Les hallucinations psychosensorielles sont les plus communes et perturbent les organes sensoriels de l'individu. Elles peuvent ainsi toucher plusieurs modalités : l'ouïe (auditives), le toucher (tactiles), l'odorat (olfactives), le goût (gustatives), ou encore la cénesthésie (sensibilité proprioceptive et intéroceptive) [START_REF]American Psychiatric Association. Diagnostic and Statistical Manual of Mental Disorders (DSM-V)[END_REF]. Les hallucinations psychosensorielles concernent les organes des sens. Lorsqu'elles affectent la modalité auditive, elles peuvent aller de l'entente de phrases, de mots, ou encore de sons (p.ex. musique, sonnerie, cris d'animaux) et étonnement jusqu'à l'absence complète de l'entente d'un matériel verbal alors que le sujet a la sensation qu'un message lui est transmis [START_REF] Waters | Auditory hallucinations: debunking the myth of language supremacy[END_REF]. Les Hallucinations Acoustico Verbales (HAV) sont des hallucinations psychosensorielles qui font références à des voix connues ou inconnues qui s'adressent au sujet. Elles vont de l'entente d'un mot à une phrase entière, sont tantôt gaies tantôt tristes, uniques ou multiples, séquentielles ou simultanées, et peuvent même aller jusqu'à converser entre elles [START_REF] Jones | Do we need multiple models of auditory verbal hallucinations? Examining the phenomenological fit of cognitive and neurological models[END_REF]. Les caractéristiques cliniques des HAVs sont multiples, différentes d'un individu à l'autre et concernent leur clarté, leurs propriétés linguistiques, leur fréquence, leur sentiment de contrôle, leur localisation, leur source, leur contenu, leur personnification et leur durée dans le temps [START_REF] Jones | Do we need multiple models of auditory verbal hallucinations? Examining the phenomenological fit of cognitive and neurological models[END_REF]. Les HAVs n'ont aucune spécificité diagnostique et sont observables aussi bien chez des sujets qui ont une psychopathologie ou un trouble neurologique, mais également chez des sujets qui n'en ont aucun [START_REF] Asaad | Hallucinations: Theoretical and clinical overview[END_REF][START_REF] Ohayon | Prevalence of hallucinations and their pathological associations in the general population[END_REF]. Toutefois, on les retrouve principalement dans la schizophrénie [START_REF] Aleman | Hallucinations: The science of idiosyncratic perception[END_REF] même si elles sont aussi étudiées dans d'autres contextes cliniques [START_REF] Gras | Hallucinations et troubles de la personnalite ́ borderline : une revue de la litte ŕature[END_REF][START_REF] Slotema | Hallucinations in patients with borderline personality disorder: characteristics, severity, and relationship with schizotypy and loneliness[END_REF] et de plus en plus d'études s'intéressent à leur prévalence et leurs caractéristiques chez les sujets non-cliniques [START_REF] Baumeister | Auditory verbal hallucinations and continuum models of psychosis: a systematic review of the healthy voice-hearer literature[END_REF]. Depuis quelques années de nombreuses recherches s'intéressent à la phénoménologie des HAVs [START_REF] Upthegrove | Understanding auditory verbal hallucinations: a systematic review of current evidence[END_REF][START_REF] Larøi | The Characteristic Features of Auditory Verbal Hallucinations in Clinical and Nonclinical Groups: State-of-the-Art Overview and Future Directions[END_REF]. Ce type d'approche permet de définir certaines spécificités propres aux HAV, mais également d'estimer leur évolution à mesure de l'avancée de la maladie. Dans ce cadre, l'analyse phénoménologique des HAVs chez les sujets qui manifestent une schizophrénie et les sujets non cliniques a permis de mettre en évidence certaines similitudes. La localisation des HAVs, leur contenu et leur clarté sont identiques chez ces deux groupes de personnes [START_REF] Larøi | The Characteristic Features of Auditory Verbal Hallucinations in Clinical and Nonclinical Groups: State-of-the-Art Overview and Future Directions[END_REF]. Le partage de ces caractéristiques suggère l'existence d'un continuum au niveau du phénomène hallucinatoire où les différences entre les populations sont davantage quantitatives que qualitatives. À l'heure actuelle, la majorité des études portent sur la schizophrénie où les HAVs y représentent un symptôme caractéristique selon la sémiologie psychiatrique. En effet, leur prévalence sur la vie entière de ces sujets est estimée à 70 % [START_REF] Sartorius | Early manifestations and first-contact incidence of schizophrenia in different cultures. A preliminary report on the initial evaluation phase of the WHO: Collaborative Study on determinants of outcome of severe mental disorders[END_REF].

Le présent article de synthèse analyse les principales modélisations cognitives explicatives des HAVs dans la schizophrénie. La recherche bibliographique s'est appuyée sur des bases de données scientifiques (Pubmed, Medline, PsycInfo) afin de répertorier l'ensemble des modèles cognitifs explicatifs des HAVs discuté au sein de la littérature scientifique.

Conceptions historiques

La détresse occasionnée par les HAVs est quasi systématique chez les sujets qui en souffrent, ce qui a conduit à leur étude dans de nombreux domaines scientifiques. Depuis toujours, le phénomène hallucinatoire fait l'objet d'explications. Durant le Moyen âge, les hallucinations étaient pensées comme étant des manifestations démoniaques [START_REF] Laharie | Comprendre et soigner la maladie mentale au Moyen âge (Xle -Xllle siècles)[END_REF]. Face à l'incompréhension suscitée par ce phénomène et son caractère effrayant, les individus étaient alors punis ou mis à mort [START_REF] Franck | Hallucinations[END_REF]. À partir de la Renaissance, l'origine des hallucinations est envisagée comme organique (cérébrale). Des descriptions détaillées de ce phénomène sont apparues ainsi que des distinctions avec d'autres états. Ce fut le début des classifications en psychiatrie. Selon Esquirol (1838) et Baillarger (1846), les HAVs provenaient d'un dysfonctionnement des organes des sens [START_REF] Esquirol | Des maladies mentales[END_REF][START_REF] Baillarger | Des hallucinations, des causes qui les produisent, et des maladies qu'elles caractérisent. Dans: Baillière JB, rédacteur[END_REF]. Mais selon Brière de Boismont (1845), elles étaient dues à une imagerie mentale trop intense [START_REF] De Boismont | Des hallucinations ou histoire raisonnée des apparitions, des visions, des songes, de l'extase, du magnétisme et du somnambulisme[END_REF]. Les avancées en anatomoclinique, avec les travaux de Broca (1861) et de Wernicke (1874), ont permis d'étayer cette hypothèse cérébrale à partir de la découverte d'aires impliquées dans la production et la compréhension du langage [START_REF] Franck | Hallucinations[END_REF]. Selon Tamburini (1890), les HAVs seraient consécutives à une activité excessive des aires du langage [START_REF] Tamburini | Les hallucinations motrices[END_REF]. Outre ces explications mécaniques, Freud (1919) fut le premier à essayer de leur donner du sens par le biais d'interprétations dynamico-symboliques [START_REF] Ey | Traité des hallucinations[END_REF]. Pour cet auteur, le rapport entre le sujet et la réalité est perturbé dans la psychose. La domination du Ça génère un conflit entre le Moi et le monde extérieur où l'hallucination vient combler cette faille [START_REF] Freud | psychose et perversion[END_REF]. Par la suite, pour [START_REF] Ey | Traité des hallucinations[END_REF], l'hallucination n'est rendue possible que par la rupture du contact avec la réalité et la désorganisation psychique [START_REF] Ey | Traité des hallucinations[END_REF].

Explications cognitives actuelles

Dans la continuité des approches précédentes et d'après une perspective multifactorielle, les approches cognitives contemporaines se centrent sur les mécanismes cognitifs (neuropsychologie, neurophysiologie, neuro-imagerie cérébrale) et les croyances (approche psychodynamique, phénoménologique, cognitive et métacognitive) impliqués dans l'émergence et le maintien des HAVs. Les explications cognitives actuelles s'efforcent également de donner un sens aux HAVs sur la base d'études empiriques, mais également par l'intermédiaire d'études en anatomie cérébrale (p.ex. morphométrie) et en neuro-imagerie cérébrale (p.ex. tomographie par émission de photons, imagerie par résonnance magnétique fonctionnelle). Il apparaît que la réduction de la morphologie corticale [START_REF] Honea | Regional deficits in brain volume in schizophrenia: a meta-analysis of voxel-based morphometry studies[END_REF][START_REF] Shenton | Amygdala-hippocampal shape differences in schizophrenia: the application of 3Dshape models to volumetric MRdata[END_REF] et de l'épaisseur de la substance grise constitutive du cortex [START_REF] Jardri | Cortical activations during auditory verbal hallucinations in schizophrenia: a coordinate-based meta-analysis[END_REF][START_REF] Jardri | The neurodynamic organization of modalitydependent hallucinations[END_REF][START_REF] Modinos | Neuroanatomy of auditory verbal hallucinations in schizophrenia: a quantitative meta-analysis of voxel-based morphometry studies[END_REF] de certaines aires cérébrales temporales impliquées dans la perception auditive et notamment du langage sont associées à l'activité hallucinatoire. Par ailleurs, de récentes études dites de capture ont permis d'étudier simultanément l'activité cérébrale et l'état hallucinatoire [START_REF] Jardri | Cortical activations during auditory verbal hallucinations in schizophrenia: a coordinate-based meta-analysis[END_REF]. D'après ces études, l'apparition d'HAVs se traduit par une hyperactivation corticale et sous corticale d'aires impliquées dans le réseau de perception et de production du langage (p.ex. aire de Broca, aire de Wernicke) [START_REF] Jardri | Cortical activations during auditory verbal hallucinations in schizophrenia: a coordinate-based meta-analysis[END_REF] et par un chemin complexe constitué, entre autres, de certaines structures du système limbique (p.ex. complexe hippocampique, amygdale) [START_REF] Shenton | Amygdala-hippocampal shape differences in schizophrenia: the application of 3Dshape models to volumetric MRdata[END_REF][START_REF] Jardri | Cortical activations during auditory verbal hallucinations in schizophrenia: a coordinate-based meta-analysis[END_REF][START_REF] Jardri | The neurodynamic organization of modalitydependent hallucinations[END_REF][START_REF] Modinos | Neuroanatomy of auditory verbal hallucinations in schizophrenia: a quantitative meta-analysis of voxel-based morphometry studies[END_REF][START_REF] Shergill | Mapping auditory hallucinations in schizophrenia using functional magnetic resonance imaging[END_REF] et du cortex sensoriel associatif [START_REF] Jardri | Cortical activations during auditory verbal hallucinations in schizophrenia: a coordinate-based meta-analysis[END_REF][START_REF] Jardri | The neurodynamic organization of modalitydependent hallucinations[END_REF][START_REF] Modinos | Neuroanatomy of auditory verbal hallucinations in schizophrenia: a quantitative meta-analysis of voxel-based morphometry studies[END_REF][START_REF] Shergill | Mapping auditory hallucinations in schizophrenia using functional magnetic resonance imaging[END_REF][START_REF] Diederen | Neuroimaging of voice hearing in nonpsychotic individuals: a mini review[END_REF]. Ainsi, le développement de méthodes d'observation cérébrale non invasives a permis d'enrichir et de confirmer les théories sensorielles des hallucinations auditives en spécifiant leur apparition à des aires impliquées la perception et la production du langage, mais également engagées dans le traitement des émotions.

Processus cognitifs et métacognitifs impliqués dans le maintien des HAVs

Outre les études usant des méthodes issues de l'imagerie cérébrale, les approches cognitives actuelles s'intéressent aux mécanismes et processus (méta)cognitifs impliqués dans la genèse et le maintien des HAVs [START_REF] Chadwick | Cognitive Therapy for Delusions, Voices and Paranoia[END_REF]. La majorité des recherches se focalisent sur le défaut d'attribution, c'est-à-dire, à l'incapacité des sujets à déterminer l'origine de leurs HAVs [START_REF] Nelson | What are the neurocognitive correlates of basic self-disturbance in schizophrenia? Integrating phenomenology and neurocognition (Source monitoring deficits)[END_REF][START_REF] Johns | Verbal self-monitoring and auditory verbal hallucinations in patients with schizophrenia[END_REF][START_REF] Waters | Self-recognition deficits in schizophrenia patients with auditory hallucinations: a meta-analysis of the literature[END_REF]. Il s'agit d'une compétence métacognitive qui permet aux individus de contrôler certains éléments de leur système cognitif. Selon cette modélisation, les HAVs correspondent à une représentation verbale qui n'est pas reconnue comme sienne par le sujet halluciné. Dans la littérature scientifique, le défaut d'attribution est la conséquence de deux déficits spécifiques soit au niveau du contrôle de la source (le sujet ne reconnaît pas qu'il est l'auteur de ses actions/cognitions), soit à un niveau plus mécanique, celui de la planification de l'action (le sujet ne reconnaît pas son intention d'action).

Déficit du contrôle de la source L'habileté des sujets a ̀ guider leurs cognitions jusqu'a ̀ une source est une compétence métacognitive nommée guidage de la source [START_REF] Nelson | Why investigate metacognition?[END_REF]. Le guidage de la source rend possible la différenciation de l'origine entre une source interne (cognition, discours intérieur, souvenirs, représentation imaginaire), une source externe (agent extérieur, environnement), deux sources internes ou encore deux sources externes. Ainsi, chaque sujet peut en attribuer l'origine. Afin d'étudier ce processus cognitif, les études usent d'une méthodologie expérimentale dénommée « tâche de monitoring ». Dans la schizophrénie, les sujets qui ont des HAVs ont des difficultés à différencier certains éléments (p.ex. actions, cognitions, mots) dont ils sont à l'initiative de ceux qui sont générés par leur imaginaire ou encore un agent extérieur [START_REF] Bentall | The illusion of reality: A review and integration of psychological research on hallucinations[END_REF][START_REF] Jeannerod | Les troubles de la reconnaissance de soi. Une approche neuropsychologique des symptômes positifs de la schizophrénie[END_REF][START_REF] Heilbrun | Impaired recognition of self-expressed thought in patients with auditory hallucinations[END_REF][START_REF] Brebion | Positive symptomatology and source-monitoring failure in schizophrenia an analysis of symptom-specific effects[END_REF].

Par ailleurs, les études d'imagerie cérébrale ont confirmé ces différences en démontrant une activation inférieure au niveau de l'aire cingulaire antérieure, structure impliquée dans le guidage de la source [START_REF] Alderson-Day | Auditory Hallucinations and the Brain's Resting-State Networks: Findings and Methodological Observations[END_REF].

Selon cette modélisation, les HAVs ne sont pas reconnues comme des cognitions internes et sont préférentiellement attribuées à une source externe puisque les individus n'ont pas le sentiment d'en être les auteurs [START_REF] Carruthers | A metacognitive model of the sense of agency over thoughts[END_REF][START_REF] Morrison | The interpretation of intrusions in psychosis: An integrative cognitive approach to hallucinations and delusions[END_REF]. En plus du déficit dans le guidage de la source des représentations, ce biais d'externalisation est expliqué par la présence de croyances dysfonctionnelles qui concernent les capacités métacognitives (p.ex. sur l'inquiétude, confiance cognitive) ou plus spécifiquement les caractéristiques des HAVs (p.ex. un sentiment de contrôle inférieur) par rapport aux sujets non cliniques [START_REF] Morrison | The interpretation of intrusions in psychosis: An integrative cognitive approach to hallucinations and delusions[END_REF][START_REF] Beck | A cognitive model of hallucinations[END_REF][START_REF] Sellers | The role of unhelpful metacognitive beliefs in psychosis: Relationships with positive symptoms and negative affect[END_REF].

Déficit de la planification de l'action

Au niveau de la planification de l'action, les processus cognitifs affectés se situent au niveau du contrôle de la planification du langage [START_REF] Hoffman | Synaptic elimination, neurodevelopment, and the mechanism of hallucinated 'voices' in schizophrenia[END_REF] et du contrôle de l'intention d'action [START_REF] Frith | Neuropsychologie cognitive de la schizophrénie[END_REF]. Selon [START_REF] Hoffman | Synaptic elimination, neurodevelopment, and the mechanism of hallucinated 'voices' in schizophrenia[END_REF], le déficit du contrôle de la planification est dû à l'insertion de mots en provenance de la mémoire épisodique dans le discours intérieur du sujet. L'activation non intentionnelle de ces mémoires parasites, non prédites, ne permet pas de les reconnaître comme siennes ; elles sont vécues comme des HAVs [START_REF] Hoffman | Synaptic elimination, neurodevelopment, and the mechanism of hallucinated 'voices' in schizophrenia[END_REF]. Concernant les déficits associés au contrôle de l'intention d'action, Frith (1992) développe l'hypothèse que la survenue des HAVs dans la schizophrénie provient d'un déficit au niveau de la voie associée aux actions volontaires. Les sujets ne reconnaissent pas leur discours intérieur comme étant de leur propre initiative [START_REF] Frith | Neuropsychologie cognitive de la schizophrénie[END_REF].

Processus cognitifs impliqués dans la genèse des HAV Défaut d'inhibition

Selon [START_REF] Harnishfeger | The development of cognitive inhibition[END_REF], il existe une composante intentionnelle de l'inhibition cognitive dans le sens où chaque individu peut parfois faire appel à un processus de suppression conscient et volontaire (p.ex. inhiber une réponse automatique) [START_REF] Harnishfeger | The development of cognitive inhibition[END_REF]. Dans la schizophrénie, les sujets qui ont des HAVs présentent une atteinte sélective de l'inhibition intentionnelle [START_REF] Michie | Auditory hallucinations: Failure to inhibit irrelevant memories[END_REF][START_REF] Badcock | Cognitive mechanisms of auditory verbal hallucinations in psychotic and non-psychotic groups[END_REF][START_REF] Jardri | Are Hallucinations Due to an Imbalance Between Excitatory and Inhibitory Influences on the Brain?[END_REF]. Selon cette théorisation, les HAVs correspondent à des représentations verbales parasites en provenance de la mémoire à long terme qui ne sont pas inhibées par le système exécutif [START_REF] Michie | Auditory hallucinations: Failure to inhibit irrelevant memories[END_REF][START_REF] Badcock | Cognitive mechanisms of auditory verbal hallucinations in psychotic and non-psychotic groups[END_REF][START_REF] Jardri | Are Hallucinations Due to an Imbalance Between Excitatory and Inhibitory Influences on the Brain?[END_REF][START_REF] De Leede-Smith | A comprehensive review of auditory verbal hallucinations: lifetime prevalence, correlates and mecanisms in health and clinical individuals[END_REF].

L'intrusion de pensées répétitives négatives

Les pensées répétitives négatives sont des pensées intrusives qui viennent perturber le fonctionnement cognitif des individus [START_REF] Parkinson | The nature of intrusive thoughts[END_REF]. Elles sont spontanées, idiosyncrasiques et involontaires [START_REF] Rachman | Abnormal and normal obsessions[END_REF]. Elles sont présentes à la fois chez les sujets non cliniques et les sujets psychiatriques. Leur présence, à la fois chez les sujets sains et les sujets cliniques, témoigne d'un possible continuum entre leur caractère normal et pathologique. Les principales similitudes qu'elles partagent chez ces différents sujets reposent sur leur signification, leur forme et leur contenu [START_REF] Parkinson | The nature of intrusive thoughts[END_REF]. Elles sont difficiles à contrôler ou à supprimer et leur contenu peut être inquiétant, répugnant, blasphématoire, obscène, voire même incompréhensible [START_REF] Parkinson | The nature of intrusive thoughts[END_REF].

Toutefois, il existe quelques différences. Chez les sujets sains, [START_REF] Parkinson | The nature of intrusive thoughts[END_REF] indiquent que les pensées intrusives négatives sont des pensées répétitives qui induisent moins de résistance et de détresse que chez les sujets psychiatriques [START_REF] Parkinson | The nature of intrusive thoughts[END_REF]. Par contraste, chez les patients les pensées intrusives négatives sont plus fréquentes, plus intenses, plus étranges, génèrent plus de gêne, de résistance et d'urgence à les neutraliser [START_REF] Morrison | The interpretation of intrusions in psychosis: An integrative cognitive approach to hallucinations and delusions[END_REF]. Elles sont ainsi plus faciles à rejeter pour les sujets sains que les sujets cliniques [START_REF] Rachman | Abnormal and normal obsessions[END_REF]. De nombreuses caractéristiques des pensées intrusives négatives sont similaires à celles des HAVs : l'inconfort subjectif qu'elles procurent, leur irréalisme, leur caractère égodystonique, incontrôlable et le fait qu'elles peuvent être déclenchées par des facteurs environnementaux [START_REF] Parkinson | The nature of intrusive thoughts[END_REF][START_REF] Rachman | Abnormal and normal obsessions[END_REF][START_REF] Morrison | Intrusive thoughts and auditory hallucinations: A cognitive approach[END_REF]. De plus, il semble que l'intrusion de pensées négatives prédispose les sujets à l'apparition d'HAVs et que leur fréquence, exacerbée par des facteurs émotionnels, influence sur la sévérité des HAVs [START_REF] Beck | A cognitive model of hallucinations[END_REF][START_REF] Morrison | Intrusive thoughts and auditory hallucinations: A cognitive approach[END_REF][START_REF] Morrison | Thought control strategies in schizophrenia: A comparison with non-patients[END_REF]. En outre, les réactions émotionnelles négatives causées par certaines pensées intrusives déclenchent l'apparition des HAVs et permettent leur maintien sur le long terme. En somme, selon les modélisations cognitives contemporaines les pensées intrusives négatives favoriseraient l'apparition d'HAVs par l'intermédiaire d'un défaut d'inhibition. Cette hypothèse est étayée par des travaux récents en neuro-imagerie qui ont mis en évidence la relation entre la connectivité cérébrale des réseaux par défaut, de saillance ou encore du contrôle fronto-pariétal avec l'apparition et la disparition des HAVs dans la schizophrénie [START_REF] Alderson-Day | Auditory Hallucinations and the Brain's Resting-State Networks: Findings and Methodological Observations[END_REF][START_REF] Lefebvre | Network dynamics during the different stages of hallucinations in schizophrenia[END_REF]. Il apparaît que la survenue d'HAVs est concordante avec l'activation du réseau de saillance et d'informations sensorielles contenues en mémoire à long terme et avec l'inactivation simultanée du réseau cérébral par défaut [START_REF] Lefebvre | Network dynamics during the different stages of hallucinations in schizophrenia[END_REF]. Au contraire, leur disparition coïncide avec l'activation du réseau de contrôle fronto-pariétal [START_REF] Lefebvre | Network dynamics during the different stages of hallucinations in schizophrenia[END_REF]. Selon les modélisations cognitives, une fois installées les HAVs seraient maintenues dans le temps par l'entremise d'un défaut d'attribution, d'un biais d'externalisation et de croyances métacognitives dysfonctionnelles (Figure 1).

Conclusion

Au fil du temps, les explications des HAVs ont évolué, mais se regroupent systématiquement tantôt en modélisation mécanique, tantôt en modélisation sensorielle.

Toutes tentent de déterminer les processus qui les déclenchent de ceux qui les maintiennent.

Déclaration de liens d'intérêts

Les auteurs déclarent ne pas avoir de liens d'intérêts.

Légende de la figure

:

  Hallucinations acoustico-verbales -Pensées intrusives -Schizophrénie -Modèles cognitifs -Biais d'attribution.

  La plupart des modèles sont linéaires, à la recherche d'une cause unique. Toutefois, l'émergence d'HAVs est un phénomène complexe et multifactoriel. Les théories psychodynamiques furent les premières à donner un sens aux HAVs en proposant une explication d'origine inconsciente en alternative aux explications mécanistes. Les hypothèses cognitives contemporaines intègrent des conceptions mécanistes, psychodynamiques, cognitives et métacognitives. Dans cette perspective, les HAVs sont déclenchées par des pensées intrusives négatives, qui font références à des informations stockées en mémoire à long terme, et qui ne sont pas inhibées par le système de contrôle exécutif. Les HAVs sont alors maintenues dans le temps car elles ne sont pas reconnues comme étant siennes (défaut d'attribution) en raison d'un dysfonctionnement de plusieurs processus cognitifs spécifiques (contrôle de la source, planification de l'action, biais d'externalisation, croyances métacognitives). Toutefois, nous constatons que beaucoup de modélisations se centrent uniquement sur le maintien des HAVs alors que très peu s'attardent sur les processus déclencheurs.L'utilisation du concept de pensées intrusives négatives comme élément déclencheur du phénomène hallucinatoire permet une conceptualisation de l'expérience subjective des individus, donc de donner un sens à leur symptôme. L'usage d'une approche phénoménologique va également en ce sens. Certaines caractéristiques quantitatives des HAVs et des pensées intrusives semblent être des marqueurs de progression de la maladie plutôt que de simples marqueurs de vulnérabilité ou de sévérité. Il semblerait donc intéressant d'étudier le lien entre des caractéristiques précises des pensées répétitives négatives, chez des sujets qui présentent des hallucinations, avec certaines caractéristiques phénoménologiques des HAVs, l'efficience du fonctionnement cognitif, la capacité d'insight, les croyances métacognitives, la sévérité des symptômes psychopathologiques ou encore leur état émotionnel. Il pourrait alors être envisageable dans un premier temps d'identifier les processus cognitifs associés à l'intrusion de pensées négatives. Et dans un second temps, d'examiner l'évolution de ces processus au fur et à mesure de l'avancée de la schizophrénie.

Figure 1 .

 1 Figure 1. Modélisation des dysfonctionnements cognitifs sous-jacents aux hallucinations acoustico-verbales dans la schizophrénie

Remerciements

Nous remercions le lecteur anonyme pour la clarté et la pertinence de ses commentaires.

Références

Processus déclencheurs

Défaut d'inhibition Pensées intrusives négatives

Hallucinations acoustico-verbales

Processus de maintien

Défaut d'attribution (déficit du contrôle de la source, déficit de la planification de l'action) Biais d'externalisation Croyances métacognitives


Raphaël Arditti
email: raphael.arditti@gmail.com

Yann Mongin

Noémie Drancourt

Sevan Hotier

Audrey Laguerre

Nora Hamdani

Hypothermie secondaire aux antipsychotiques : à propos d'un cas Hypothermia due to antipsychotic drug: a case report

Keywords:

Liens d'intérêts

Les auteurs déclarent ne pas avoir de liens d'intérêts

Observation

La patiente est une femme de 39 ans, d'origine centrafricaine et vivant en France depuis 12 ans. Plusieurs accès palustres et une allergie à la nivaquine constituent ses principaux antécédents médicaux généraux. La présente hospitalisation est motivée par la survenue d'un épisode maniaque avec caractéristiques psychotiques, dans un contexte de trouble bipolaire de type I en rupture de traitement. L'examen clinique somatique ne retrouve aucune anomalie particulière. Une hospitalisation sous contrainte en chambre de soins intensifs est donc décidée, avec mise en place d'un traitement de fond par carbonate de lithium, majorée jusqu'à la posologie de 800 mg par jour, associé à un traitement symptomatique par Lévomépromazine (400 mg par jour) et Clonazépam (7 mg par jour). Au 55 e jour d'hospitalisation, malgré une bonne observance du traitement par lithium attestée par des lithémies dans la fourchette thérapeutique, la symptomatologie délirante de la patiente persiste, ce qui conduit à l'adjonction d'un traitement par Rispéridone à la posologie de 2 mg par jour. Deux jours plus tard, une hypothermie légère à 33,9 °C, sans complication cardiovasculaire, est objectivée. La réalisation d'un examen physique et de dosages sanguins (hémogramme, ionogramme plasmatique, glycémie à jeun, hémocultures, CRP, axe thyréotrope) ne mettent en évidence aucune étiologie infectieuse ou endocrinienne, et un traitement symptomatique par réchauffement externe est entrepris. L'hypothèse iatrogène semblant la plus probable, la Rispéridone est remplacée dès le lendemain par l'Halopéridol (5 mg par jour) et le traitement symptomatique par Lévomépromazine et Clonazépam réduit, puis le carbonate de lithium est retiré quatre jours plus tard. Malgré ces ajustements thérapeutiques, un nouvel épisode d'hypothermie modéré à 31,6 °C surviendra au 67 e jour d'hospitalisation. Cet épisode s'accompagnera de troubles de la conscience (score de Glasgow à 9) et de troubles électrocardiographiques (ondes J d'Osborn, allongement de l'espace QT avec un QT corrigé à 484 ms). La patiente sera alors transférée en réanimation médicale pour intubation orotrachéale, réchauffement externe et arrêt de tous les psychotropes. L'épisode sera d'évolution favorable, avec une sortie de réanimation trois jours plus tard (figure 1). L'Halopéridol et le carbonate de lithium sont alors réintroduits progressivement, sans nouvel épisode d'hypothermie au cours de l'hospitalisation.

Discussion

Bien que souvent méconnue, l'hypothermie compliquant un traitement par antipsychotique est aussi fréquente que l'hyperthermie [START_REF] Marum Rj Van, Wegewijs | Hypothermia following antipsychotic drug use[END_REF], et pourrait expliquer certains décès soudains chez les patients traités par antipsychotiques [START_REF] Young | Risk factors for hypothermia in psychiatric patients[END_REF][START_REF] Huguet | L'hypothermie aux neuroleptiques, une complication méconnue : à propos d'un nouveau cas et revue de la base de la pharmacovigilance française[END_REF]. De plus, une revue de la base nationale de pharmacovigilance française menée en 2013, identifie les antipsychotiques comme les psychotropes les plus pourvoyeurs d'hypothermie [START_REF] Huguet | L'hypothermie aux neuroleptiques, une complication méconnue : à propos d'un nouveau cas et revue de la base de la pharmacovigilance française[END_REF]. Dans notre cas, nous retrouvons plusieurs facteurs de risque d'hypothermie induite par les antipsychotiques identifiés dans la littérature : l'utilisation conjointe d'une benzodiazépine [START_REF] Young | Risk factors for hypothermia in psychiatric patients[END_REF][START_REF] Zonnenberg | Hypothermia due to Antipsychotic Medication: A Systematic Review[END_REF], qui altère la thermorégulation par le bais de la transmission GABAergique (5), l'hospitalisation en chambre de soins intensifs, nécessitant un habillement sommaire (1) et la présence d'air conditionné (2), le choix de la Rispéridone, antipsychotique le plus fréquemment incriminé dans les cas d'hypothermie [START_REF] Marum Rj Van, Wegewijs | Hypothermia following antipsychotic drug use[END_REF], et enfin l'association de plusieurs antipsychotiques [START_REF] Kreuzer | Hypothermia Associated With Antipsychotic Drug Use: A Clinical Case Series and Review of Current Literature[END_REF]. En effet, la cinétique de l'épisode plaide pour une action additive des différents antipsychotiques, sans qu'une molécule ne puisse être incriminée à elle seule. D'autres facteurs concourant à la survenue d'une hypothermie, mais non impliqués dans notre cas, doivent également alerter l'attention des cliniciens : une insuffisance hépatique ou rénale (4), un sepsis (4), un âge avancé (4), la présence d'un retard mental (2) ou l'utilisation conjointe d'un bêtabloquant [START_REF] Young | Risk factors for hypothermia in psychiatric patients[END_REF]. Au plan thérapeutique, du fait de la non-réponse au traitement et de critères de gravité cliniques et paracliniques, tous les traitements psychotropes ont été suspendus. Toutefois, si la réponse au traitement est satisfaisante et l'hypothermie légère, une simple réduction de la posologie est envisageable [START_REF] Kamp | Reversible Hypothermia in a Drug-naive Inpatient with Alzheimer's Disease Receiving Pipamperone[END_REF]. La prise en charge préventive, quant à elle, repose sur une surveillance quotidienne de la température centrale, notamment durant les 7 à 10 jours suivant l'introduction ou la majoration d'un traitement antipsychotiques [START_REF] Nikolov | Effect of GABA-acting drugs diazepam and sodium valproate on thermoregulation in rats[END_REF], et ce même si le traitement a bien été toléré par le passé [START_REF] Rasnayake | An unusual case of hypothermia associated with therapeutic doses of olanzapine: a case report[END_REF]. Le mécanisme physiopathologique de l'hypothermie secondaire aux antipsychotiques résiderait dans l'inhibition de la réponse périphérique au refroidissement de l'organisme, par antagonisme des récepteurs adrénergiques α1 et α2 (1,3), et, au niveau central, par antagonisme des récepteurs sérotoninergiques hypothalamiques 5-HT2A [START_REF] Nikolov | Effect of GABA-acting drugs diazepam and sodium valproate on thermoregulation in rats[END_REF]. Chez les patients atteints de schizophrénie, l'augmentation de la concentration en neurotensine dans le liquide céphalo-rachidien, en réponse au traitement antipsychotique [START_REF] Sharma | CSF neurotensin concentrations and antipsychotic treatment in schizophrenia and schizoaffective disorder[END_REF], favoriserait également la survenue d'une hypothermie [START_REF] Tyler-Mcmahon | Highly potent neurotensin analog that causes hypothermia and antinociception[END_REF]. Enfin, l'effet des antipsychotiques sur la thermorégulation est également comportemental, puisque le syndrome déficitaire qu'ils peuvent induire entrave les mesures de réchauffement mises en oeuvre par l'organisme [START_REF] Marum Rj Van, Wegewijs | Hypothermia following antipsychotic drug use[END_REF]. Pour conclure, l'hypothermie est un effet secondaire des antipsychotiques aussi fréquent que l'hyperthermie, et potentiellement fatale. Une bonne connaissance des facteurs de risque couplée à une surveillance rapprochée de la température centrale permettront aux cliniciens d'en prévenir une évolution funeste.

Légende de la figure

Figure 1 -

 1 Figure 1 -Évolution de la température centrale en fonction du temps

  -mai 18-mai 19-mai 20-mai 21-mai 22-mai 23-mai 24-mai 25-mai 26-mai 27-mai 28-mai 29-mai 30-mai 31-mai 01-juin 02-juin 03-juin

	36,3 16-mai 17T°C 36,2 30 31 32 33 34 35 36 37 38 Lévomépromazine 400 mg 36,4 36 Lithium 800 mg Clonazépam 7 mg	35,9	36,4 Ajout Rispéridone 2 mg 36,2 35,9	34,2 Réchauffement externe 33,9 36 Remplacement Rispéridone par Halopéridol 5 mg Lévomépromazine à 37 235 mg Réduction Clonazépam à 6.5 mg Réduction	34,8 Arrêt Lithium 35,1 Réchauffement externe 34 35,6 transfert en réanimation 35 31,6 Arrêt de tous les psychotropes -
	Références bibliographiques


Dr Jonathan Lachal
email: jonathan.lachal@gmail.com

La recherche qualitative, théorisée dans les années 1960 en sociologie, ne cesse de se développer en recherche médicale [START_REF] Sidhu | Publishing qualitative research in medical journals[END_REF]. Ensemble protéiforme de méthodes qui permettent de décrire, d'expliquer les expériences personnelles, les comportements, les interactions, ou les contextes sociaux [START_REF] Razafsha | Qualitative Versus Quantitative Methods in Psychiatric Research[END_REF], les études qualitatives prennent le parti d'étudier en profondeur des phénomènes complexes sur un petit nombre de sujets, afin de construire des hypothèses théoriques originales. On peut définir la recherche qualitative selon les trois piliers [START_REF] Lachal | La métasynthèse : une méthode de synthèse des données qualitatives appliquée aux soins psychiques de l'adolescent[END_REF] : i) Son objectif : générer des hypothèses théoriques. À partir de questions comme pourquoi, comment, qu'est-ce que cela veut dire ? On cherche à concevoir et développer, en explorant l'expérience personnelle et du point de vue des participants, des théories qui aident à comprendre des phénomènes (sociaux, médicaux, mixtes…) dans leur environnement naturel plutôt que dans des conditions expérimentales. La démarche est ici inductive, elle part des données pour construire des hypothèses.

ii) La prise en compte nécessaire de la subjectivité du chercheur, qui est inhérente à tout processus de recherche. La subjectivité est assumée et utilisée dans l'interprétation des résultats. Le point de vue du chercheur, associé à celui du participant, va permettre de construire des hypothèses théoriques plus complexes et plus pertinentes. L'implication du chercheur enrichit les résultats, et produit des hypothèses plus complètes et plus fortes. Cette posture contraste avec la posture parfois critiquée du chercheur en recherche quantitative, considérée comme extérieure à son dispositif expérimental [START_REF] Malterud | Qualitative research: standards, challenges, and guidelines[END_REF].

iii) L'importance donnée au contexte dans lequel les participants évoluent. L'accent est mis sur l'analyse approfondie du contexte par un petit nombre de personnes concernées [START_REF] Fossey | Understanding and evaluating qualitative research[END_REF], afin de proposer une description la plus complète possible de la signification de ce qu'il observe [START_REF] Falissard | The place of words and numbers in psychiatric research[END_REF]. La population à étudier est échantillonnée de manière à favoriser la diversité des points de vue et enrichir les données dans ce contexte propre à la question de recherche. Les éléments contextuels sont essentiels à la compréhension fine du processus complexe. La généralisation est analytique ou théorique, et non pas statistique [START_REF] Curtis | Approaches to sampling and case selection in qualitative research: examples in the geography of health[END_REF].

La position hégémonique des recherches quantitatives randomisées dans la construction de la preuve scientifique depuis la fin des années 1990 a partiellement occulté les limites inhérentes à la démarche des essais randomisés : un résumé des résultats d'un essai contrôle randomisé dans un guideline de bonnes pratiques ne permet pas de renouveler les programmes et pratiques de soins [START_REF] Goering | The relevance of qualitative research for clinical programs in psychiatry[END_REF]. Par exemple, l'évaluation de l'efficacité d'un traitement doit pouvoir répondre à Est-ce que cela marche ? Mais également à Comment ça marche ? Est-ce que ça va continuer à marcher ? Est-ce que c'est un soin acceptable dans différentes situations ? Là où les recherches quantitatives viennent fournir des vérités dites universelles en termes chiffrés, les recherches qualitatives proposent des données contextuelles sur la compréhension des mécanismes en jeu et l'implémentation des soins en contexte réel [START_REF] Goering | The relevance of qualitative research for clinical programs in psychiatry[END_REF]. Elles sont donc complémentaires des études quantitatives.

Les méthodes qualitatives sont utilisées dans de nombreuses situations en recherche médicale : lorsque la question de recherche est complexe, lorsque l'on souhaite éclairer des processus ou des questions personnelles ou intimes, ou encore lorsque l'on étudie de situations nouvelles ou source de divergences. En psychiatrie, Stanghellini et Ballerini [START_REF] Stanghellini | Qualitative analysis. Its use in psychopathological research[END_REF] proposent cinq principales indications : i) la formulation d'hypothèses et la conception d'outils de mesure (études exploratoires) ; ii) la confirmation de la pertinence en contexte clinique de conceptions psychopathologiques obtenues en laboratoire ; iii) l'évaluation en contexte clinique de dysfonctions cognitives et leur lien avec la pathologie ; iv) la proposition de nouvelles perspectives sur des phénomènes cliniques déjà étudiées par la recherche classique ; v) la clarification du rôle de certaines variables d'un phénomène lorsque la recherche classique obtient des résultats inconsistants [START_REF] Stanghellini | Qualitative analysis. Its use in psychopathological research[END_REF].

De plus en plus d'études qualitatives sont publiées dans des revues scientifiques à comité de lecture [START_REF] Sidhu | Publishing qualitative research in medical journals[END_REF][START_REF] Greenhalgh | An open letter to The BMJ editors on qualitative research[END_REF]. Les trois principales stratégies d'utilisation des méthodes qualitatives sont aujourd'hui : i) Les études qualitatives autonomes [START_REF] Whitley | Qualitative research in psychiatry[END_REF]. De nombreuses situations de recherche ne se prêtent pas à un design quantitatif : population d'étude réduite, thématique complexe ou peu étudiée, objectif de compréhension et pas d'obtention d'une preuve statistique, insuffisance du soin ou des éléments théoriques explicatifs, volonté d'explorer l'expérience de participants… Dans ces situations, les études qualitatives possèdent de nombreux atouts : facilité de la mise en place, peu onéreuses, faible nombre de participants nécessaires, design souple et adaptable au fur et à mesure de la recherche, richesse des descriptions obtenues. Le design qualitatif se suffit alors à lui-même, et les résultats peuvent être publiés dans des revues importantes et utilisées dans la compréhension théorique, la recherche, mais aussi dans la pratique quotidienne.

ii) Les études mixtes, le dialogue du qualitatif et du quantitatif (quali/quanti). Les études qualitatives peuvent également être associées à des protocoles quantitatifs : on parle alors d'études mixtes. De nombreuses techniques permettent d'intégrer les volets qualis/quantis au niveau de la méthode, de l'échantillonnage, ou des résultats. La partie quali peut ainsi se dérouler en amont pour préciser la question de recherche et le protocole quanti (design exploratoire), en aval pour expliquer les résultats obtenus avec la partie quanti (design explicatif) ou concomitamment au quanti pour compléter, préciser, et obtenir des données non accessibles au quanti comme par exemple l'expérience ou l'évaluation subjective de l'objet d'étude. Pour exploiter l'intérêt des deux approches, une étude mixte doit toujours être portée par des spécialistes de chaque méthode [START_REF] Pluye | Tout un monde de possibilités en méthodes mixtes: revue des combinaisons des stratégies utilisées pour intégrer les phases, résultats et données qualitatifs et quantitatifs en méthodes mixtes. Oser Défis Méthodes[END_REF].

iii) Les métasynthèses ou qualitative evidence synthesis (QES) [START_REF] Lachal | La métasynthèse : une méthode de synthèse des données qualitatives appliquée aux soins psychiques de l'adolescent[END_REF][START_REF] Lachal | Metasynthesis: An Original Method to Synthesize Qualitative Literature in Psychiatry[END_REF]. Lorsque la somme des publications qualitatives sur une thématique devient suffisamment importante, les QES sont utiles pour l'amélioration des pratiques [START_REF] France | Improving reporting of meta-ethnography: the eMERGe reporting guidance[END_REF]. Une QUES est à ce titre une étude qualitative d'études qualitatives, où le matériel analysé est le contenu des articles récupérés lors de la revue de littérature. Certaines méthodes permettent même d'associer revue quantitatives et qualitatives (QES mixtes). Les QES sont de plus en plus utilisées en santé publique pour la définition des grandes orientations de politiques de santé, car elles offrent un regard scientifique, rigoureux, et complémentaire aux essais randomisés et aux méta-analyses.

De nombreuses perspectives se dessinent dans un avenir proche, autour notamment des designs multiphases -alternance d'étapes qualitatives et quantitatives répétées -, du dialogue entre la démarche qualitative idiographique / et les ambitions nomothétiques des big datas [START_REF] Mills | Big Data for Qualitative Research[END_REF], ou encore dans les échanges plus approfondis entre quali et quanti -systématisation de certaines étapes qualitatives, inclusion d'une dose de subjectivité dans les protocoles quantitatifs avec les designs bayésiens… - [START_REF] Pluye | Tout un monde de possibilités en méthodes mixtes: revue des combinaisons des stratégies utilisées pour intégrer les phases, résultats et données qualitatifs et quantitatifs en méthodes mixtes. Oser Défis Méthodes[END_REF]. La psychiatrie française ne peut et ne doit pas rater ce rendez-vous. Mieux encore, elle gagnerait à être pionnière. Elle en a les moyens en termes humains et institutionnels.

Conflits d'intérêts

aucun


Véronique Le Bihan
email: veronique.lebihan@univ-nantes.fr

Marie Catalo

Jeanine Le Bihan

Reorganization of the value chain activities of oyster companies on the Atlantic coast following health

de niveau recherche, publiés ou non, émanant des établissements d'enseignement et de recherche français ou étrangers, des laboratoires publics ou privés.

Introduction

Physical and chemical changes associated with climate change and ocean acidification are affecting the health of marine organisms and ecosystems [START_REF] Harvell | Climate change and wildlife diseases: When does the host matter the most?[END_REF] [START_REF] Burge | Climate Change Influences on Marine Infectious Diseases: Implications for Managemet and Society[END_REF]. Since the 1960s, several species of invertebrates of economic and ecological significance have been affected by mass mortality episodes [START_REF] Filgueira | Bivalve aquacultureenvironment interactions in the context of climate change[END_REF][4] [START_REF] Soletchnik | Relationships between oyster mortality patterns and environmental data from monitoring databases along the coasts of France[END_REF]. In many parts of the world, an increasing number of mass mortalities in bivalve populations has been reported because of climatic and anthropogenic stressors whose causes and consequences are not always clearly understood [START_REF] Guillotreau | A comparative appraisal of the resilience of marine social-ecological systems to mass mortalities of bivalves[END_REF]. In France, oyster farming is the most important aquaculture industry. However, this industry, which is based on the exploitation of the Pacific oyster (Crassostrea gigas), is currently undergoing the most serious crisis since the introduction of the species in the 1970s. Severe mass mortalities among one-year-old C. gigas have been occurring all along the French coast since 2008 and are thought to be associated in particular with a particular genotype of the Ostreid herpesvirus [START_REF] Sauvage | Ostreid herpes virus 1 infection in families of the Pacific oyster, Crassostrea gigas, during a summer mortality outbreak: Differences in viral DNA detection and quantification using real-time PCR[END_REF] [START_REF] Segarra | Detection and description of a particular Ostreid herpesvirus 1 genotype associated with massive mortality outbreaks of Pacific oysters, Crassostrea gigas, in France in 2008[END_REF]. These mortalities have caused considerable concern among growers, associations and public authorities about the future of the French oyster production.

In response to this problem, an integrated and participative research program (GIGASSAT 2 ) with and on the oyster-farming industry was developed. This project propose to observe, analyse and help manage the effect of global change on oysterfarming ecosystems as regards animal health and physiology, the natural environment and economics. The specific objectives are (i) to analyse the overall changes (natural environmental and socio-economic) that have taken place in French oyster-producing ecosystems over the last 10-20 years in relation to the emergence of the recent oyster mass mortality phenomena to further develop trajectory scenarios, (ii) to determine the environmental drivers of infectious diseases in oyster-producing ecosystems, (iii) to develop predictive modelling of oyster mortality and disease transmission to mitigate their impact and finally, (iv) to propose environmental management scenarios for increasing eco-efficiency in oyster farming. This article is part of the objective (i) and focuses on economic outcomes. from an economic standpoint, the aim is to better understand the changes that oyster farmers have perceived in their business, and highlight the strategies implemented to ensure the sustainability of their business in relation with mass mortality events. The empirical research was conducted in two geographical areas: the Mor Braz area (southern Brittany) and the Bay of Bourgneuf (in the Pays de la Loire region). The findings, based on accounting records and interviews, highlights performance-related productive changes among certain farms.

Various works highlight the differentiated evolution of the economic and social characteristics of shellfish farms according to their geographical origin [START_REF] Bihan | Analyse économique du risque en conchyliculture[END_REF][10] [START_REF] Guillotreau | Global Change in Marine Systems: Societal and Governing Responses[END_REF]. This article complements these works by explaining the degrees of sensitivity within the two groups and the resulting rearrangement of activities. For this purpose, the generic model of Mickaël Porter's value chain [START_REF] Bihan | Analyse économique du risque en conchyliculture[END_REF] was used.

The present article is organized as follows: Section 2 presents the scope, data and theoretical framework. Section 3 presents the theoretical framework of the analysis, Mickaël Porter's value chain and its application to oyster farming (3.1) in two distinct geographical areas, the Mor Braz area (3.2) and the Bay of Bourgneuf (3.3). This implementation describes the situation at the beginning of the 2006 observation period. The impact of hazards on value chains and on economic indicators from 2006 to 2013 is the subject of Section 4. After giving details of the environmental hazards and financial results of the period (4.1), we discuss the transformation of the business value chain in the Mor Braz (4.2) and Bay of Bourgneuf (4.3). Section 5 concludes and reviews the limits and future of the research.

Scope, data and theoretical framework

The GIGASSAT project was carried out in three French departments: Morbihan, Loire-Atlantique and Vendée (figure 1). These departments represent 11,257 tons of marketable oysters and 51.4 million euros, accounting respectively for 15% and 13% of the national oyster trade. Within these departments, two areas were selected because of the concentration of oyster farms: the Mor Braz and the Bay of Bourgneuf. Adaptation strategies devised to cope with high oyster mortality outbreaks were analyzed using two statistical sources: accounting data and a survey. From a list provided by the regional oyster farming councils (CRC Bretagne Sud and CRC Pays de la Loire), 93 faceto-face surveys of oyster farmers were carried out in 2014, 44 in Morbihan and 49 in the Bay of Bourgneuf (Table 1). The present article does not deal with the analysis of the verbatim reports. However, the content of the interviews served as a basis for the various value chains covering the study period. Two certified public accountants specialized in aquaculture (CERFRANCE 56 and 44) provided accounting and extra-accounting data on the 2006-2013 period. The sample is not constant and varies between 113 (in 2006) and 126 (in 2013) over the years. At the beginning of the period, the number of firms is lower because of unavailable data (no computerized data). The average sample includes 117 oyster farms (65 in Morbihan and 52 in Pays de la Loire). Regardless of the sources, the selection of the farms in the sample was built using selection criteria designed to obtain representative samples of the two areas. These criteria were developed during exchanges with the CRC and CERFRANCE 56 and 44. One of the most important criteria is the method of production resulting from natural conditions. In particular, the oyster farms are distinguished according to whether they carry out offshore or foreshore activities. The production tools, the know-how, the levels of investment or employment differ widely from one activity to the other [START_REF] Bihan | L'évolution des pratiques culturales et les conséquences économiques et sociales : le cas des huîtres en eau profondes[END_REF]. The differences are fundamental, with a mechanized system on the one hand (offshore cultivation) and a more craftsman-like system on the other (foreshore cultivation). Other variables were selected so as to characterize the farms: smaller and bigger farms (in terms of oyster tonnage), single or multiple locations of leaseholds, farms which only rear oysters born in a natural environment, farms which only produce hatchery-bred triploids or diploids or oysters from mixed origins and ploidy oysters, younger and older farmers.

Using the accounting data, four clusters were built [START_REF] Guillotreau | Perception et adaptation des ostréiculteurs face aux changements globaux[END_REF]. Three groups are located in Morbihan: the first group is made up of 14 oyster farms which retained a significant offshore activity during the 2006-2013 period; the second group includes 12 farms which retained a small offshore activity and developed a greater activity on the foreshore at the end of the period; the third group contains 36 farms cultivating oysters on the foreshore only. The fourth group is located in the Bay of Bourgneuf and counts 52 farms which cultivate oysters on the foreshore.

In this paper, we shall only focus on two groups, i.e those in which the variation of profitability is the most sensitive: the first group includes offshore oyster farms in the Bay of Quiberon (hereafter referred to as "OFBQ") while the second group comprises those farming on the foreshore of the Bay of Bourgneuf (hereafter referred to as "FFBB"). Differences can be examined in quantitative and qualitative data (indicators) collected from 2006 to 2013. These indicators are economic and financial (market size sales, depreciation of capital, financial costs, value of shellfish stocks, debt ratio) as well as social (Full Time Equivalent). They are calculated from accounting and extraaccounting data from CERFRANCE 56 and 44.

Indicators on both basins are found to evolve differently [START_REF] Bihan | Analyse économique du risque en conchyliculture[END_REF][15] [START_REF]Expert Working Group on The Economic Performance of the EU Aquaculture Sector[END_REF] were hazards exist [START_REF] Pernet | Infectious diseases in oyster aquaculture require a new integrated approach[END_REF] [START_REF] Stanisiere | Les risques conchylicoles en Baie de Quiberon. Troisième partie : le risque d'hypoxie pour l'huître creuse Crassostrea gigas[END_REF]. In order to establish a link between the evolution of indicators and the presence of these hazards, a qualitative approach was used, which mobilized the conceptual framework of Porter's value chain. Michael Porter's work is well-known in the field of management. Porter's value chain is a generic model for explaining a business performance. The performance of an enterprise is the result of two factors: the average profitability in that economic field, as well as its position in relation to the competition. This competitive edge is the result of the core activities of the business and of the way these are handled. The generic value chain concept is displayed below (figure 2). Fig. 2. Here [START_REF] Porter | Competitive Advantage: Creating and Sustaining Superior Performance[END_REF] Primary (or core) activities relate directly to the physical creation, sale, maintenance and support of a product or service. They consist in inbound logistics, operations, outbound logistics, marketing and sales as well as services. These primary activities are a key factor in creating value. Support activities strengthen the primary functions above. Each support, or secondary activity, can play a role in each primary activity. The value created by a company is the profit margin which can be defined by the difference between the value created and the cost of creating that value. Michael Porter considers there are two different available groups of generic strategies. The first one is the cost leadership strategy: products are similar to those proposed by competitors but are on offer at lower prices. The competitive edge is due to the economies of scale resulting from mass production. The second one is the differentiation strategy: products are perceived as different and better than those proposed by competitors. This difference justifies the higher price of the products. Michael Porter considers that businesses have an interest in choosing either one or the other.

Value chains (point (1) and point (2) in the figure 3) result from the choices the companies made to adapt to constraints and opportunities in their environment (4). The company is in permanent exchange with an environment that can be characterized by six dimensions: political, economic, social, environmental dimensions in the ecological and legal sense [START_REF] Johnson | Fundamentals of strategy[END_REF]. The management of the firm supposes the taking into account of these different dimensions in terms of opportunities or threats to ensure its durability. In the article, the word "environment" can refer to all of these six dimensions. To avoid any ambiguity, we will define the substantive (noun) environment and the environmental quality. The notion of business environment will refer to the external factors that influence a company's operating situation. It can include factors such as clients and suppliers, its competition and owners, improvements in technology, laws and government activities and market, social and economic trends. 'Natural environment' will refer to ecological field: climate, weather and natural resources that affect human survival and economic activity. In our study, several dimensions of the natural environment were mobilized (water temperature, depth at which the oysters are grown, natural hazards).

Relying on Porter's value chain, we proposed the following research framework (figure 3). The choice of business strategy and operational activities (1) has an impact on performance as measured in terms of profitability [START_REF] Burge | Climate Change Influences on Marine Infectious Diseases: Implications for Managemet and Society[END_REF]. This choice affects the characteristics appreciated by economic, financial and social indicators to be found in the company's accounts. Lack of performance entails a questioning of business strategy and operational activity choices. In concrete terms, every firm decides to favour and carry on activities in a manner which allows it to develop one or several advantages over its competitors. Such choices are identified when using the value chain framework. For example, a company will carry out the development and marketing of its products but will contract out manufacturing to enjoy lower production costs. In this case, the composition of the value chain is consistent with a cost leadership strategy. Point 3 proposes an application of the value chain concept to the farms under review in our study.

Application of the concept of value chain to the sample oysters farms in 2006

Before dealing with the configuration of the value chains in our two groups of farms, we must characterise the generic activities associated with oyster-farming (3.1). This will allow us to study how the activities are carried out on the Bay of Quiberon (3.2) and in the Bay of Bourgneuf (3.3) at the beginning of the study period of the 2006 Gigassat project.

Generic value chain in oyster farming

In France, oyster farming requires leaseholds from the State and the payment of fees for the right to use parts of the maritime domain. The oyster farming industry produces live oysters of market grade for the final consumer. Different periods in the natural diploid oyster's life cycle can be highlighted (Table 2). Once oyster larvae have attached to hard surfaces (collectors placed by oyster farmers), they are known as spat. When they have reached an adequate size, the young oysters are separated to be raised (on-growing). Usually, the oyster life cycle lasts about 3 years.

Table 2 Here

The whole of the generic operational activities in the industry are set out in (Fig. 3). The oyster farming industry is meant to supply live oysters of a certain grade (market oysters) to the final consumer. The supply of oysters of non-market grade (spat and on-growing) and the growing of oysters to a marketable grade are always part of the value chain. These activities can be defined as core activities. Maturing, which ensures flavour and fullness, and transporting by truck between various production sites may not always appear in the value chain [START_REF] Lupo | Etude des mouvements d'huîtres creuses dans les pertuis charentais[END_REF]. Regarding the sample, two different types of approaches appear to correspond to Porter's generic strategy: a cost leadership strategy on the one hand which can be distinguished from a differentiation strategy on the other hand. In light of their respective implementation of core activities, we find differences in the presence or absence of optional activities.

The configuration of value chains depends on the dimensions of the natural environment, the sources of profitabilty, the consumer's behaviour and the entrepeneurs' choices. Faceto-face interviews with farmers have highlighted two different configurations in the two basins of the Bay of Quiberon (3.2) and the Bay of Bourgneuf (3.3).

Value chain of offshore oysters farms in the Bay of Quiberon in 2006

The value chain of offshore oyster farms in the Bay of Quiberon reflects past events. Formerly intended for fishermen, the Bay of Quiberon was, at the end of the Second World War, a new territory waiting for local shellfish farmers to raise flat oysters (Ostrea Edulis). In 1948, Marcel Thiéblemont-Colson, an oyster farmer in Carnac, explained why professionals became interested in the Bay of Quiberon: high producer prices and an overabundance of spat resulted in a shortage of land for raising and growing oysters on the foreshore [START_REF] Thieblemont | Octroi des parcs en baie de Quiberon[END_REF]. However, the culture of Crassostrea gigas and the development of new techniques did not become a reality before the 1980s. Oyster farmers had to invest heavily in mechanization in order to facilitate their work in the Bay. For example, they experimented with shovels and water cannons to scatter small oysters in the leaseholds. These concessions were cleaned up with harrows and dredgers, ships were equipped with computers, in particular for bathymetric surveys, lifting and handling tools as well as storage containers were used, dredgers were purchased to lift crops on-board ships [START_REF] Guillet | L'ostreiculture en Bretagne -de 1850 à nos jours[END_REF] [START_REF] Bihan | L'évolution des pratiques culturales et les conséquences économiques et sociales : le cas des huîtres en eau profondes[END_REF].

In the Bay of Quiberon, oysters are spread on the ocean floor and left there to grow. Although the method does not allow farmers to check on their development with each tide, it provides for faster growth. The characterization of the value chain (figure 5) reflects an economic (dash-and-dot frames) and technical consistency in relation with the natural environment (dashed frames). Offshore farming entails high-volume production. In order to derive maximum profit, farmers will structure not only the sales activity for strategic positioning purposes in a cost leadership strategy but also the other production activities in order to limit losses. The location of the leaseholds makes it necessary to spread oysters that are at least 18months old in order to limit the losses due to predators such as spat-eating sea breams and starfish. The absence of natural collection due to water temperature means that farmers have to get supplies from other oyster farmers on other sites such as Marennes-Oleron or Arcachon (along the French southern seashore). Another constraint lies in the fact that oysters grown on the ocean bottom do not have muscles that are strong enough to withstand transport and dry storage before consumption. Hardening on the foreshore is therefore necessary. Farmers not only need an oyster barge to farm offshore but also geolocation and diving equipment to be able to check on the growth of oysters. They also require dragging equipment for oyster collection.

These deep-water activities are reflected in the level of economic, financial and social indicators (Table 3). Such investments and their funding will generate significant fixed costs as shown by the "depreciation of capital and financial cost" indicators. The unit cost of production will go down with the increase in volumes sold, which will allow farmers to determine a lower cost that will provide them with a competitive edge. To guarantee significant sales volumes, one must therefore favour sales to wholesalers and central purchasing organisations. The value of stocks is consistent with the cost -leader strategy which implies large quantities of on-growing over several years. Manual production operations associated with large quantities of oysters require more manpower than in the other group.

Value chain of a foreshore oyster farm in the Bay of Bourgneuf in 2006

As regards oyster farms in the Bay of Quiberon, the activities were the result of natural environment and history (dashed frames) and these resulted in a strategic choice that differed from the approach which the farms in the Bay of Quiberon opted for (figure 6). At the beginning of the 20 th century, as in all places on the French coast, oyster farming was very intensive and soon, natural resources became exhausted. After World War II, because of lack of space, spat surpluses and insufficient growth, oyster farmers from Charente-Maritime settled in the Bay of Bourgneuf [START_REF] Guillet | L'ostreiculture en Bretagne -de 1850 à nos jours[END_REF][23] [START_REF] Corlay | L'aquaculture marine sur la façade atlantique française: une activité durable?[END_REF]. Initially, oysters were sowed on the ground and then raised on tables. During the 70's, Portuguese oysters were decimated by a haemocyte infection virus and were replaced by Crassostrea gigas oysters. New problems appeared due to overloading, competitors and predators. An action plan to restore the Bay was implemented in 2003: cleaning up, restructuring of the areas of animal husbandry, predator removal.

Farmers in the Bay of Bourgneuf (FFBB) have kept their leaseholds in Charente-Maritime and supply their production sites in the Bay of Bourgneuf. These farms are thus autonomous in terms of spat supply. It is important to underline that global warming has made spat collection in the Bay of Bourgneuf possible. As the Bay of Bourgneuf has a lower productivity rate than other areas such as northern Brittany or Normandy, some farmers prefer to relocate their activity: most oysters are thus sent to these areas for faster growth and only come back to Bourgneuf for the last stage of farming. As a result, transport is a significant activity in this value chain as it covers several sites. It is also important to note that everything on these small-size foreshore farms is done by hand. As shown in table 3, farmers make small equipment investments, have lower fixed costs, fewer debts and access to cheaper spat supplies than Quiberon farmers (OFBQ). It is an economic advantage that allows these farms to make a profit with less volume than the farms in the Bay of Quiberon.

The oyster farmers in Bourgneuf enjoy two competitive advantages:

-The first one is a tradition of direct sales. Direct sales to final consumers create a personal relationship based on trust. This is conducive to customer loyalty. Customers value direct contact with oyster farmers. -The second one is the existence of a last phase of oyster production: the refining ("affinage") of oysters. This additional process, which consists in ending the rearing of oysters by a temporary immersion in marshland ponds ("claires"), provides a significant added value to the final product in terms of taste.

This activity generates product differentiation which allows producers to set a higher price. However, unlike other regions, the adoption of a brand or origin label such as a "protected geographical indication (PGI)" (for example: "Huîtres Marennes-Oléron") does not reinforce this differentiation strategy.

Differentiation is also possible through the purchase of triploid spat from hatcheries. Triploid oysters grow faster than diploid oysters because of sterility. They are born in hatcheries throughout the year whereas natural collection is only possible in spring. These oysters can be sold all year round. This is a value attribute for majority of part of French consumers who prefer raw, "non-milky" oysters 3 . This value chain was a niche strategy in 2006. This gave oyster farmers a certain amount of leeway but on the downside, supply of triploid seeds is more expensive.

The specificity of activities in the Bay of Bourgneuf (FFBB) is reflected in the level of economic, financial and social indicators in comparison with the level of these same indicators for the Bay of Quiberon (OFBQ). The average Full-Time-Equivalent employment in FFBB is twice less than that found in OFBQ. The average market size sales reach 187 tons for the OFBQ sample, 32 tons for FFBB. In financial terms, the depreciation of capital and the financial costs are 1.39 and 3 times less important for FFBB than for OFBQ. 90% of FFBB is performed by family businesses compared with 17% for OFBQ. The value of stocks is three times greater for companies in the Bay of Quiberon.

Explaining the two value chains of the sample farms reveals the impact of environmental hazards on these chains, especially as regards the outcome of environmental constraints. Dealing with environmental issues results in either more or less profitability. The sign of the success of a value chain is its capacity to generate profits. The accounting data analysis is relevant in showing lower or higher profits.

Impacts of hazards on value chains and indicators of the oyster farms from 2006 to 2013

After highlighting the specificities of the two groups in terms of value chains and level of associated indicators at the beginning of the study period, point 4 will focus on the analysis of the evolution of the profit of farms placed in perspective with the appearance of environmental hazards during the study period (4.1). The two groups were affected differently within two sub-periods: 2006-2010 and 2011-2013. This leads us to carry out, for each basin (4.2 and 4.3), a separate study of the evolution of structural (economic, financial and social) indicators and their value chains. This analysis relies on CERFRANCE's accounting data and face-to-face interviews for qualitative aspects.

Environmental hazards and financial results of 2 groups of oyster farms

Economic consequences vary with the type of environmental hazard affecting farmers. Table 4 summarizes the environmental risks that affected the sites monitored by the GIGASSAT multidisciplinary research program. Some environmental hazards are specific to the study area (hypoxia, predator or Vibrio bacterium) while others have affected the entire French territory (Ostreid herpesvirus). Over the reference period (2006-2013), offshore farms in the Bay of Quiberon were affected by more environmental hazards than those in the Bay of Bourgneuf (figure 7). Hypoxia of the environment, the Vibrio bacterium and predation reduced the quantity of marketable adult oysters. From 2008, comparatively high spat death rates resulting from oyster herpes affected both basins. The timing of these hazards affected offshore (OFBQ) and foreshore (FFBB) oyster farmers in different ways. The impact of Ostreid herpesvirus on the volumes sold was felt with a two-year offset corresponding to the duration of farming. On the other hand, the 2006 Vibrio bacteria outbreak had an impact on the 2007 results. In both cases, a first period of decline was followed by a period of recovery starting in 2010. But, as showed on figure 7, the financial results of the two groups contrast with each other. Offshore farms in the Bay of Quiberon (OFBQ) suffered losses over almost all the reference period. In the Bourgneuf area, foreshore farms (FFBB) were making profits which increased during the same period. Although these results may seem paradoxical, they express differences in terms of sensitivity to environmental hazards.

Transformation of the value chain as a prerequisite for the survival of offshore farms in the Bay of Quiberon

Between 2006 and 2013, two periods can be distinguished as regards the evolution of the main economic indicators.

2006-2009: first impact

The combined action of predators, hypoxia and the Vibrio bacterium roughly caused a 40% drop in the volume of marketable oysters (figure 8). Sales value decreased significantly in the wholesale market due to the oyster shortage (170 tons in 2006 to 92 tons in 2009) but also because of lower selling prices (1.81€/kg in 2006, 1.53€/kg in 2009). The cost leadership strategy entailed selling to wholesalers in order to shift large quantities. At the beginning of the 2006-2009 period, the high supply of oysters from other regions that were not affected by the hazards led wholesalers to lower prices. A double negative effect (quantity and price) on sales led to a quick deterioration of sales in value. However, the dependence on the wholesale market remained but the percentage of sales in this main distribution network decreased from 83% to 75% of all oyster sales. Farms find it hard to carry out retail sales in the short term in order to better increase the value of oyster sales. Given the stagnating prices during the 2006-2009 period, the turnover experienced a 50% collapse (figure 9), which resulted in losses. The cost leadership strategy can be profitable only if fixed costs are covered by sufficient volumes. Below a certain threshold, fixed costs become a liability that causes a very sharp drop in financial results. Due to the drop in profitability, farms withdrew from offshore activities, except those which had invested in cages so as to prevent predation. Farms began to transfer a part of their offshore activities to the foreshore as a means to avoid the effects of hypoxia and predation. With a limited supply of land, oyster purchases and the workforce had to be cut (figure 10). Losses reached their peak in 2009.

State aids (figure 11) fulfilled a double objective: preventing the closing of businesses and supporting risk mitigation measures (for example, redeployment of offshore activities, investments in cages). 8). However, the offshore farms in the Bay of Quiberon could only offer limited supplies because of the restricted foreshore areas where they relocated their activities. Another reason for this limited supply was the spat purchases that took place in the two previous years. Indeed, the smallest sales (2010-2012) correspond to the smallest purchases (2009 and 2010figure 10) made over the period with a two-year offset. Revenue did increase as a result, but that was insufficient (figure 9) to cover farming costs. To anticipate and make up for losses at the spat stage, natural or hatchery-grown spats purchases rose from 2011. This strategy was supported by State aids but farms had difficulties in maintaining a profit (figure 11).

In terms of financial structure, the farms still had to deal with the payment of interests linked to the financing of investments in offshore activities (table 5). The debt ratio increased by 7 points between 2006 and 2013 and reached 51% in 2013. Offshore activities generate important fixed costs which may in turn give rise to serious constraints from the moment the production level is reduced significantly. Some of these costs are unrecoverable, such as those related to oyster barges or the lifting cranes which are adapted for offshore activity only. Reducing company costs cannot be achieved by the sale of such equipment as it is required for production. Regarding the activities in the value chain (figure 12), the transfer of production on the foreshore with an evolution of operational activities. The transformation of spat supply resulted from several factors: (i) available quantities of 18-month-old oysters became scarce because those who have them prefer to grow them in order to take advantage of the consecutive margin improvement on the marketable-size oyster market; (ii) the price of 18-month-old oysters became prohibitive for the struggling farms; (iii) spat purchases benefited from subsidies. In addition to the purchases, some farms internalised spat supply either by purchasing a leasehold in a collection area or starting a hatching activity.

The increase of wholesale prices in relation with the nationwide shortage and the difficulty to mobilize internal labour (downsizing) led farms to retain their wholesaling activity. One should note that some farms maintain a minimal offshore activity so as to avoid losing their concession or to test new techniques that may help them face the different causes of mortality. The aim is to keep a production potential for the future. The volumes sold remained stable and prices stagnated while changes in the distribution of sales per circuit caused a slight drop in turnovers (figure 14 and figure 15). The Bay of Bourgneuf suffers from low natural productivity, which results in longer rearing periods. The ratio between the Bay of Bourgneuf and the most productive basin (northern Britanny) is around 1 to 1.4 ( [START_REF] Bihan | Analyse économique du risque en conchyliculture[END_REF] and [START_REF] Remora | Les surmortalités des naissains d'huitres creuses Crassostrea gigas[END_REF]). As a result, farms have been buying oysters in hatcheries to raise fast-growing triploids. Others have relocated their farming activities (northern Brittany), which requires truckload transport and therefore generates fuel expenses and investment. Overall, high diesel oil prices and low growth in the Bay combined with a slight drop in turnovers, which caused a drop in profits (figure 16). The impact of oyster herpes revitalized the economic activity and generated profits.

Second impact (2009-2013): differed impact of spat mortality on adult oysters

The spat in the Bay of Bourgneuf were as affected by the herpes virus as the other areas in France. In order to deal with spat mortality, oyster farmers collected more spat even if this activity increased working time (figure 13). This was completed by increased purchases of hatchery spat to make up for the shortage outside natural spat collection periods. As the 2006-2009 period had been rather slow, oyster farmers had not used all the available production area. Now with a shortage of marketable oysters, the increased quantities (+19%) associated with high prices generated a 50% increase in turnover. Despite the supplementary costs of spat procurement, the aim of which was to secure an additional volume of marketable oysters proved very lucrative in this context of shortage. This opportunistic behaviour made it possible to multiply profits by two before aids over the period. As State aids are granted on the basis of spat purchase invoices, oyster farms also benefited from subsidies (Figure 16). The value chain of these farms was not altered but reinforced because it turned out to be profitable.

Conclusions and future research directions

The study aimed at highlighting factors which may explain the relation between the hazards that were observed during the 2006 and 2013 periods and the evolution of farming profits in the Bay of Quiberon and Bay of Bourgneuf over that same period. The explanatory factors are proposed on the basis of the theoretical framework of Porter's value chain. The research framework establishes a link between the environment, including the natural hazards dimension, the value chain and the situation of the farm as expressed by profitability and economic, financial and social structure indicators. The results yielded by the framework allow us to draw the following conclusions.

The analysis of the financial results of two groups, one specialized in offshore production, the other specialized in foreshore production, shows that the impact of environmental hazards is not always synonymous with financial difficulties. In some cases, some oyster farms can benefit from opportunities. When the impact of the hazard is local and does not affect the national market, only the oyster farms in the affected area experience financial difficulties. When the impact of the hazard is national and results in shortages and high prices, oyster farms which have the possibility to maintain or offer additional (even though modest) volumes clearly win out. For these two groups, environmental hazards were either an opportunity to make profits or a threat to their business owing to the specificity of the value chain.

Within the value chain, the impact of environmental hazards is reflected in support activities (farm infrastructure, human resource management, etc.) and modifies the added value of primary activities. In the Bay of Bourgneuf, high spat death rates led farmers to strengthen their value chains. They control spat collection, which becomes a strategic activity in this case. This made it possible for them to maintain the volumes sold on a very lucrative market.

The Quiberon offshore value chain was more sensitive to the various hazards that affected the area between 2006 and 2013. The characteristics that made the success of the offshore value chain (location, production methods) require high volumes to be fully profitable. The decrease in merchandisable volume has jeopardised the viability of these farms, which have had to adapt their value chains.

This survival strategy was possible only because the farms already had leaseholds on the foreshore where they could carry out the hardening of oysters and because the farmers had the necessary know-how. Preserving a specific offshore value chain allows farmers to maintain their capacity to offer high volumes for sale when market and environmental conditions change.

In 2013 and 2014, spat death rates were less significant but oyster farms maintained their production volumes to make up for anticipated deaths of adult oysters. Where no deaths occur, the merchandisable volumes are likely to increase, which may result in lower prices and a decrease in profitability. A change in environmental conditions and their economic impact will most certainly redistribute the value chains in the oyster farming industry.

Such findings point out to further research directions which would, among others, take into account the modification of value chains (activities or the handling of activities) after 2013, whether it be for the two sample groups or for all oyster farms in France (for example, creation of a label, geographical identification of species, etc).

This research only takes into account the trajectories of two of the four clusters built with the accounting data. Further work should help better characterize the farms that remained offshore and those that redeployed on the foreshore. For example, do similar environmental crises account for the decision to cease or maintain offshore farming activities? It will be interesting to carry out a longitudinal study so as to show the link between environmental hazards and innovation in terms of technique, localization and changing shellfish species.

The chosen methodology is based on groups and average data. Furthermore, only one kind of actors (oyster farms) has been studied. The next research will be based on an analysis of the accounting data of each farm in the GIGASSAT sample with the productivity surplus method [START_REF] Houéry | Mesurer la productivité: les comptes de surplus: une méthode de répartition des ressources[END_REF]. This approach will allow us to highlight the winners and losers among all the actors (hatcheries, customers, the State, etc).

In terms of support policy to the shellfish sector, different dimensions should be taken into account. The economic consequences of sanitary hazards are different according to territorial scale (local, national). The production methods, the duration of the production cycle, the cost structures of farms and the actors' behavioural latency constitute essential elements for efficient environmental risk mitigation.

Fig. 1 .

 1 Fig. 1. here

Fig. 3 .

 3 Fig. 3. Here

Fig. 4 .

 4 Fig. 4. Here

Fig. 5 .

 5 Fig. 5. Here

Fig. 6 .

 6 Fig. 6. Here

Fig. 7 .

 7 Fig. 7. Here (7a. and 7b)

Fig. 8 .

 8 Fig. 8. Here

Fig. 9 .Fig. 10 .

 910 Fig. 9. Here Fig. 10. Here

Fig 11. Here 4 . 2 . 2 .

 422 Fig 11. Here

Fig. 12 . 4 . 3 .

 1243 Fig. 12. Here

Fig. 13 .

 13 Fig. 13. Here

Fig. 14 .Fig. 15 .

 1415 Fig. 14. Here Fig. 15. Here

Fig. 16 .

 16 Fig. 16. Here

Table 1 :

 1 Here

Table 3 :

 3 Here

Table 4 :

 4 Here

Table 5 :

 5 Here

http://www.agence-nationale-recherche.fr/?Projet=ANR-12-AGRO-0001.

ANR-12-AGRO-0001 -GIGASSAT

From May to August, during the breeding season, oysters release a kind of milk corresponding to their seed. They are then known as « milky » oysters.

Acknowledgements

This research was funded by the French National Research Agency within the framework of the Gigassat project (ANR-12-AGRO-0001-01 grants). The authors are grateful to the CRC Bretagne Sud and Pays de la Loire and oyster farmers for their strong implication in this programme. We wish to thank CER France 56 and 44 for providing data and exchanges of views. The authors also express their gratitude to Olivier Taviot, lecturer in Legal English at the Faculty of Law and Politics of Rennes, University of Rennes 1, for reviewing the translation.